Der Spartaner John-117 ist die letzte Hoffnung gegen die verheerende Übermacht der außerirdischen Invasoren, die sich selbst die Covenant nennen. Seine aktuelle Mission führt ihn an Bord des uralten Blutsväter-Raumschiffs Dreadnought, das unterwegs zur Erde ist, um die die Galaxis zerschmetternden Ringwelten zu aktivieren.

Mit dem interstellaren Ein-Mann-Krieg des Masterchiefs verflochten sind die Verteidigung und der Untergang der Stadt Cleveland, die Schicksale zweier ungleicher Menschen und die erbarmungslose Jagd der Covenant nach einem geheimnisvollen, uralten Relikt, das der Schlüssel zum Ende allen Lebens in der Galaxis sein könnte, so, wie wir es kennen oder der Schlüssel zu unserer Rettung. Die menschliche Rasse steht am Rande der Vernichtung ... Kann der Mut einiger weniger das Blatt noch wenden?